「大学卒業おめでとう。父さんも、お前から卒業します」
卒業式の日、帰宅した飛田匡(鈴鹿央士)に残されていた飛田迅平(板尾創路)からの手紙。突然、父が失踪した。
迅平は推理小説作家で、かつては賞候補にもなった売れっ子だったが、最近は見る陰もなかった。貯金を食いつぶし破天荒で自由奔放な父に対し、「自分はもっと地に足の着いた真っ当な人間になる」と、一流企業や公務員に狙いをしぼって就職活動していた匡だが、採用する企業はない。そんな中、迅平は失踪し、匡には父の莫大な借金だけが残されていた。
事件性ゼロの失踪に警察ではまるで取り合ってもらえず、父の著書から出てきた名刺を頼りに、ジョーカー探偵社に足を運んだ匡。失踪調査にかかる費用は莫大でとても払えないが、探偵学校の募集を目にすると、学費は調査費用より遥かに安い。探偵学校を卒業すれば、探偵社に就職でき、迅平も探せると、匡はジョーカー探偵学校への入学を決意する。
同期のクラスメートは年齢も経歴もバラバラ。芹沢朋香(堀田真由)は、匡が入学手続きをした帰り道、何故か尾行をしてきた人物。他人の秘密が大好きで、そんな性質が高じて探偵を志す変わり者だ。彼らは鬼教官の厳しい指導を受けながら、「尾行」「張り込み」「盗聴・盗撮調査」「聞き込み」「信用調査」とさまざまなスキルを学んでいく。
自分が思い描いた探偵とは違う現実に、早くも気持ちが揺らぐ匡だが、彼の前に校長の新偕理子(檀れい)が現れ「密室やアリバイだけが謎じゃない。浮気調査でも行方調査でも、謎のない依頼なんてひとつもない。人間は心の中に、必ず一つや二つ謎を抱えている。その謎を見抜いて、依頼者の悩みを解決する手助けをする。それが探偵の仕事よ」と声を掛ける。
果たして匡は一人前の探偵になれるのか。神出鬼没の父・迅平を捕まえることはできるのか、そもそも迅平の失踪の理由は何か。徐々に明らかになっていく、迅平や理子にまつわる過去の因縁が、匡の前に立ちはだかる。
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