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遠い昔、大地に突如として出現した神樹に人々が困惑する中、“神樹を見守る者”と名乗る大筒木カグヤが天から舞い降りる。えたいの知れないカグヤを疑う祖の国の者たちに対し、皇であるテンジはその美貌に魅入られカグヤを大事にする。争いの絶えない時代、カグヤは平和を望むが、戦乱の波にのみ込まれていく。
第四次忍界大戦中、マダラとにらみ合うナルトらの前に、六道仙人・ハゴロモの母・カグヤが現れる。
崩壊した木ノ葉隠れの里の状況と九尾の人柱力の調査のために里を訪れたイタチは、サスケと再会する。
“暁”のメンバー・鬼鮫とコンビを組んだイタチは、デイダラを新たな仲間にすることに成功する。
木ノ葉のため、弟のため全ての汚名を背負い、抜け忍となったイタチは、犯罪集団“暁”に入る。
暗部の分隊長になったイタチは、クーデターを企てるうちは一族を監視する二重スパイを強いられる。
シスイと共に演習へ行くことになったイタチは、演習の中でシスイからいろいろな事を学び、絆を深める。二人が最後の演習へと向かっていると、火影の暗部と“根”の戦闘に遭遇。互いの信念の違いでぶつかる両者に対し、イタチはどちらが正しいのか悩む。だが、シスイは信念を持ってこの戦いを止めようとする。
アカデミーを卒業して下忍となったイタチは、出雲テンマ、稲荷シンコの二人とチームを組み、初めての仲間を得る。イタチらは、担当上忍の水無月ユウキと共に猫バアから依頼された迷いネコ捜しの任務に出撃。だが、ただのネコではない忍猫の捜索に、忍具ならぬ猫具を着けてネコだらけの猫魔殿に赴くことになる。
他人を寄せつけない不思議な雰囲気を持つイタチは、アカデミーに入学すると類いまれな才能を発揮する。
マダラの無限月読によって幸せな夢を見続けるヒナタやサイらは目覚めず、時間だけが過ぎていく。一方、ナルトらはサスケの輪廻眼で作られた須佐能乎の中で無限月読から逃れたものの、月の光が差す間は須佐能乎の外に出ることができない。そんな中、サスケは穢土転生体のイタチが昇天した時のことを思い出す。
サスケを連れ戻したいナルトと、ナルトを倒そうとするサスケは、最後の対決を繰り広げる。火影の息子であるナルトに対し、サスケはうちはの族長の息子であり、優秀な忍である兄・イタチの存在があった。サスケは、激しい攻撃でナルトを追い詰めながら、自身のナルトへの敵対心がどこから生まれたのかを振り返る。
ペインの襲来から数か月がたち、木ノ葉隠れの里の復興は終わろうとしていた。そんな中、自来也はサスケが行動を共にしている“暁”が、忍の里を襲っているという情報を手に入れる。このままではサスケが犯罪者として追われることになると考えたナルトは、今度こそサスケを連れ戻そうと決意する。
尾が6本生えた状態で九尾化し暴走したナルトは、ペインの放った地爆天星によって封印されてしまう。ナルトは、ペインを倒すため封印を破ろうとするが、次第に憎しみの感情に支配され冷静さを失っていく。九尾の力をコントロールできず、里の壊滅が近づいていることに焦るナルトの前に、クシナが現れる。
ナルトは、大蛇丸と共に去ったサスケを連れ戻すと決意。一方、木ノ葉の里に死んだはずの弥彦が戻る。
ナルトは、サスケの目的地である塔へたどり着くが、すでにサスケは自身の体を次の器として狙う大蛇丸と対面していた。大蛇丸から呪印を与えられ、激痛に叫ぶサスケの声に呼応するように、ナルトは九尾の力を暴走させる。その後、ナルトは対面したサスケに、サスケを連れ戻したいという思いとともに力をぶつける。
サスケを追うナルトらを襲ってきた面を着けた暗部らは、ダンゾウの部下である“根”の者たちだった。大蛇丸にサスケの体を届ける約束をしたダンゾウは、その邪魔をするナルトらを抹殺しようとする。そこへネジ、リー、テンテンの3人が駆け付ける。ネジらは、ナルトをサスケの元へ向かわせるため暗部らに戦いを挑む。
サスケは大蛇丸から力を得るために里抜けをするが、それはサスケの肉体を乗っ取ろうとする大蛇丸のわなだった。サスケの身の危険を知ったナルトは、大事になる前に、シカマルと二人で追い掛ける。その途中、面をかぶったミナト直属の部隊のはずの暗部が、ミナトの息子であるナルトを殺す気で攻撃してくる。
イタチと常に比べられるサスケは、父・フガクに認められず、いら立ちを募らせる。そのいら立ちをナルトにぶつけたサスケは、ナルトとけんかに発展。そこでナルトとの力の差を痛感したサスケは、ナルトに勝つため木ノ葉警務部隊に入隊する。それはある人物に師になってもらうためのサスケの作戦でもあった。
任務で活躍したナルトは、下忍の仲間たちから力を認められ始めるが、サスケだけは認めようとしない。
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2024年4月27日21:00
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2024年4月28日 2:30時点