シーズン3では、シーズン2の途中で潜入捜査に参加するためチームを離れていたマギーがOAの相棒に復帰するが、潜入中のことをOAに話そうとしない。また本シーズンでは、FBIギャング班の捜査官で、マギーとともに潜入捜査をしていたネスター・ベルティス(ジョシュ・セガーラ)が登場するが、OAと反りが合わずに対立する。さらに、警部を殴りNY市警を退職したという型破りな経歴をもつティファニー・ウォレス特別捜査官(キャサリン・レニー・ターナー)が新たに加わる。そんな中、FBIが長年追っていた麻薬王が再び姿を現し、チームは総力を挙げて捜査を開始する――。
シーズン4の第1話は、FBIフランチャイズ「FBI:Most Wanted~指名手配特捜班~」「FBI:インターナショナル」とのトリプルクロスオーバーの第1部としてストーリーが展開する。若い女性が豪華な船上パーティーからの帰宅途中に殺害され、チームは捜査を開始。容疑者の男が、かつて「FBI:Most Wanted~指名手配特捜班~」のケン・クロスビー捜査官(ケラン・ラッツ)と同じ歩兵隊にいたことがわかり、クロスビーも捜査に参加することになる――。
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