課外授業に向かうスクールバスに乗っていたピーターは、危険を察知しニューヨークで戦いを繰り広げるアイアンマンやドクター・ストレンジらの元に参戦。敵陣の宇宙船に引き寄せられるストレンジを助けるべく自身も乗り込み、絶体絶命のストレンジをアイアンマンとともに助け出すことに成功。
これまではその若さを理由に、戦いの第一線への参加をスタークから止められていたが、本作で「坊や、アベンジャーズだ」と言葉をかけられ正式にアベンジャーズのメンバーとして認められた。
そしてアベンジャーズ最凶の敵・サノスとの交戦においては仲間と協力し動きを止めることに成功するが、あと一歩のところで逃げられてしまう。そしてサノスの“指パッチン”により、スタークの腕の中で塵となって消えてしまう。
アベンジャーズの尽力により塵と化したメンバーが復活し、サノス率いる軍勢との最終決戦に他の仲間とともに駆け付けたピーター。大乱闘を繰り広げている中で、師であったスタークと感動の再会。
そして6つのインフィニティ・ストーンが埋められた装置をブラックパンサーから託されたスパイダーマンは、アベンジャーズの面々に助けられながらも敵から守り、応戦に駆け付けたキャプテン・マーベルへと託す。無事サノスとの最終決戦に打ち勝つがスタークは瀕死となってしまい、彼に駆け寄り最期を看取った。
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